Sebbene mai un obiettivo in sé, l'arida terra bruciata dal sole tra il Mar Caspio e l'Amu-Darya nei tempi antichi è passata da un impero all'altro via via che gli eserciti vi si accampavano durante il tragitto verso territori più ricchi. Alessandro il Grande vi stabilì una città nella sua strada verso l'India, i Romani si stabilirono vicino all'odierna Ashghabat e nel XII secolo i Turchi Seljuq usarono la vecchia città di Alessandro, Merv, come base da cui espandere il loro impero in Afghanistan. Due secoli più tardi, il cuore dell'impero Seljuq fu fatto a pezzi quando Gengis Khan infuriò giù dalla steppa nella Transcaspia (la regione ad est del Mar Caspio) per andare a terrorizzare l'Europa.

Mentre i costruttori d'imperi si combattevano, le tribù nomadi turkmene che allevavano cavalli s'inoltrarono attraverso le fenditure, probabilmente dalle montagne dell'Altay, e pascolarono di oasi in oasi lungo i margini del deserto del Karakum e in Persia, Siria ed Anatolia. Col declino, nel XVI secolo, dell'impero di Tamerlano, la regione divenne uno stagno costellato di isole turkmene feudali. Dalle loro roccaforti nelle oasi i Turkmeni depredavano le carovane che si perdevano, saccheggiando e rubando gli schiavi o avendo delle scaramucce con altre tribù. Fu solo quando cominciarono a rapire i Russi dall'impero zarista che si sviluppava che caddero in disgrazia. Forze militari vennero inviate nella Transcaspia per mettere in rotta le ormai sfrenatamente incontrollabili tribù: nel 1881 i Russi marciarono sulla fortezza di Geok-Tepe e massacrarono un numero di Turkmeni stimato a 7.000. Altri 8.000 furono uccisi mentre fuggivano attraverso il deserto. Non c'è da stupirsi se i Russi non incontrarono molta altra resistenza e per il 1894 ebbero assicurato allo zar tutta la Transcaspia.

Un gruppo di controrivoluzionari esercitò brevemente il dominio ad Ashghabat mentre la prima guerra mondiale e i bolscevichi distraevano i Russi. Un piccolo contingente inglese, inviato dalla Persia settentrionale per sostenere il governo provvisorio di Ashghabat, combattè contro i Bolscevichi ma si ritirò nel 1919 e nel 1924 fu fondata la Repubblica Socialista Sovietica del Turkmenistan (RSS). I tentativi sovietici di acquietare le tribù, collettivizzare l'agricoltura e bandire la religione infiammarono i Turkmeni nomadi ed una guerriglia infuriò sino al 1936. Più di un milione scapparono nel deserto o nell'Afghanistan del nord ed un continuo flusso di immigrati russi cominciò a stabilirsi al loro posto per intraprendere la modernizzazione della RSS. Il cotone rappresentava una consistente parte del progetto: imponenti opere d'irrigazione prosciugarono l'Amu-Darya a il Lago Aral, tutto per la causa di fresche camicie bianche.

Il Turkmenistan fu lento ad adottare i cambiamenti politici che negli anni '80 avvenivano nelle altre repubbliche sovietiche. La prima sfida al partito comunista (PCT) arrivò nel 1989, quando un gruppo di intellettuali fondò l'Agzybirlik 'Unità'), un partito progressista sul piano sociale ed ambientale. L'Agzybirlik fu bandito quando mostrò segni di raccogliere troppo consenso, sebbene il PCT si fosse dichiarato come il potere supremo nell'agosto 1990. Nell'ottobre dello stesso anno Saparmyrat Nyyazow, incontrastato e apparentemente con l'approvazione del 98% dei votanti, fu eletto alla recentemente creata carica di presidente. Un anno più tardi, sulla scia del collasso dell'Unione Sovietica, il Turkmenistan divenne uno stato indipendente.

Gli anni successivi all'indipendenza sono stati dominati dal presidente Nyyazow, capo autoritario del Partito Democratico (PDT), il nuovo nome prudentemente adottato dal vecchio (ed in nessun modo cambiato) PCT. Con la sua statua sopra ad ogni piedistallo a disposizione, una serie di città ribattezzate con il suo nome ed una quantità di ritratti pubblici sufficiente a riempire le gallerie di tutto il mondo, Nyyazow è al centro di un culto della personalità che fa apparire Lenin timido e riservato. Attualmente ha assunto il modesto titolo di Turkmenbashi ('Signore di tutti i Turkmeni') e il parlamento ha esteso il termine della sua carica al 2002. I partiti e i giornali d'opposizione sono banditi e, sebbene ci siano rumori di dissenso, Nyyazow gode davvero di un considerevole consenso popolare. Tuttavia la diffusa corruzione, unita alla cronica scarsità di merci nei negozi (nonostante gli introiti derivati dall'estrazione di petrolio e di metano), potrebbero incrinare fortemente questo consenso.

L'ex primo ministro Boris Chikhmuradov è stato condannato a cinque anni di carcere, più venti di detenzione in una colonia penitenziaria, per il fallito attentato contro Nyyazov, avvenuto nel novembre 2002. In una confessione televisiva, nella quale faticava a tenere dritta la testa e ad articolare le parole, Chikhmuradov si è assunto la responsabilità di aver tentato di uccidere il presidente, destituire il governo e alterare l'ordine costituzionale. Le ONG hanno espresso forti dubbi circa l'autenticità della confessione, definendo il processo come stalinista.

Nel febbraio 2007, dopo 21 anni di dittatura di Saparmurat Niyazov, le prime elezioni senza candidato unico hanno portato alla presidenza del paese l'ex-dentista Gurbanguly Berdymukhamedov.